Su familia además de tener puestos funcionarios dedicaba su tiempo libre a la acuarela y a la pintura, afición que Miguel sigue de forma profesional. Siempre fue autodidacta, su talento se debe a su minuciosa observación, a la práctica y sobre todo a su perseverancia. A los quince años de edad consigue un empleo como dibujante de planos y mapas en la Secretaría de Comunicaciones donde permanece corto tiempo debido a su interés por la caricatura. Desde chico supo desenvolverse en el medio artístico, frecuentando a Roberto Montenegro, Dr. Atl, Diego Rivera, Orozco, Adolfo Best Maugard y Manuel Rodríguez Lozano entre otros, a quienes se les llamó maestros del renacimiento pictórico mexicano. En 1920, después de que sus croquis circulan primero entre los amigos y luego entre un público más amplio, Miguel colabora en pequeñas publicaciones vanguardistas: La Falange, Policromías. Tres años después aparecen sus gráficas en reconocidos periódicos de México como son Fantoche, El Heraldo, El Mundo y El Universal. Para probar suerte Miguel decide irse a Nueva York, en 1923, donde se da a conocer y triunfa por su extraordinaria calidad estética. En 1924, empieza a colaborar en la revista Vanity Fair como caricaturista titular y permanece ahí hasta 1936, año en que Vanity Fair cesa su publicación y se fusiona con Vogue, donde Miguel sigue trabajando hasta 1949. El primer libro de caricaturas, de Miguel Covarrubias, titulado The Prince of Wales and Other Famous Americans lo publica en 1925, año en que también colabora en la revista semanal The New Yorker hasta 1950 y realiza la escenografía del número «Rancho Mexicano» en la revista Garrick Gaieties donde conoce a la bailarina americana Rosemonde Cowan Ruelas que él bautiza como Rosa Rolanda, quien posteriormente sería su esposa en 1930. En 1928 realiza una exposición individual en la Valentine Gallery, Nueva York; monta la exposición «Artes aplicadas de México» en el Art Center de Nueva York, iniciando la carrera de museógrafo que desarrolla más tarde en el Museo Nacional de Antropología de México (en la calle de Moneda). En 1930 viaja con su esposa a varios países de Asia y deciden permanecer una larga temporada en Bali, compenetrándose en la cultura balinesa y estudiando sus diversas formas de expresión Al regresar a México, en 1942, dirige la primera fase de excavaciones en la zona arqueológica de Tlatilco, junto con el arqueólogo Moedano. En 1947 pinta dos murales con el tema del «Mapa de la República» en el Hotel del Prado, destruido por el terremoto de 1985, y el mural «Una tarde de domingo en Xochimilco», en el Hotel Ritz del Distrito Federal.